文献综述 Open Access
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世界华人消化杂志. 2016-04-08; 24(10): 1539-1544
在线出版日期: 2016-04-08. doi: 10.11569/wcjd.v24.i10.1539
肝癌射频消融术后残余癌影像学评估的研究进展
苌新伟, 马秀现, 朱荣涛, 李健
苌新伟, 马秀现, 朱荣涛, 李健, 郑州大学第一附属医院肝胆胰外科 河南省郑州市 450052
苌新伟, 在读硕士, 主要从事肝胆胰疾病的基础与临床研究.
作者贡献分布: 苌新伟负责文献检索与论文撰写; 马秀现负责审阅与修改; 朱荣涛与李健查找部分文献.
通讯作者: 马秀现, 教授, 主任医师, 硕士生导师, 450052, 河南省郑州市建设东路1号, 郑州大学第一附属医院肝胆胰外科. maxiuxian2013@163.com
电话: 0371-67967127
收稿日期: 2016-01-24
修回日期: 2016-02-19
接受日期: 2016-02-29
在线出版日期: 2016-04-08

原发性肝癌是世界上最常见的恶性肿瘤之一, 只有少部分患者有手术切除的机会. 对于无法手术切除的肝癌患者, 射频消融术(radiofrequency ablation, RFA)是一种较好的治疗方法. 射频消融术后残余癌的存在直接影响患者预后, 故如何通过影像学检查准确判断RFA治疗后是否存在残余癌, 以便及时补充治疗, 对于减少术后局部复发, 延长患者生存期具有重要意义. 本文就超声(ultrasound, US)、计算机断层扫描(computed tomography, CT)、磁共振成像(magnetic resonance imaging, MRI)、数字减影血管造影(digital subtraction angiography, DSA)和核医学等检查技术在肝癌RFA后残余癌的评估作一综述.

关键词: 肝癌; 射频消融术; 残余癌; 评估

核心提示: 射频消融术(radiofrequency ablation, RFA)对于不适合手术切除的原发性肝癌患者是一种有效的治疗方法. 射频消融术后残余癌的存在直接影响患者预后, 因此通过影像学检查对RFA治疗后残余癌进行评估具有重要意义.
引文著录: 苌新伟, 马秀现, 朱荣涛, 李健. 肝癌射频消融术后残余癌影像学评估的研究进展. 世界华人消化杂志 2016; 24(10): 1539-1544
Imaging evaluation of residual cancer after radiofrequency ablation of hepatocellular carcinoma
Xin-Wei Chang, Xiu-Xian Ma, Rong-Tao Zhu, Jian Li
Xin-Wei Chang, Xiu-Xian Ma, Rong-Tao Zhu, Jian Li, Department of Hepatobiliary and Pancreatic Surgery, the First Affiliated Hospital of Zhengzhou University, Zhengzhou 450052, He'nan Province, China
Correspondence to: Xiu-Xian Ma, Professor, Chief Physician, Department of Hepatobiliary and Pancreatic Surgery, the First Affiliated Hospital of Zhengzhou University, 1 Jianshe East Road, Zhengzhou 450052, He'nan Province, China. maxiuxian2013@163.com
Received: January 24, 2016
Revised: February 19, 2016
Accepted: February 29, 2016
Published online: April 8, 2016

Primary liver cancer is one of the most common malignant tumors in the world, and only a few patients have the chance of surgical resection. Radiofrequency ablation (RFA) is a good treatment for patients with unresectable liver cancer. The existence of residual cancer after radiofrequency ablation has a direct impact on the prognosis of patients, so it is important to accurately determine whether there is residual cancer after RFA treatment in order to reduce the local recurrence and prolong the survival time of patients. In this paper, we discuss the evaluation of residual cancer after radiofrequency ablation of hepatocellular carcinoma by ultrasound (US), computed tomography (CT), magnetic resonance imaging (MRI), digital subtraction angiography (DSA) and nuclear medicine modalities.

Key Words: Hepatocellular carcinoma; Radiofrequency ablation; Residual cancer; Evaluation
0 引言

原发性肝癌是世界上第五大最常见的恶性肿瘤, 位于癌症相关死因的第3位, 手术切除是治疗肝癌的一种传统方式, 但多数肝癌患者出现临床症状时已中晚期, 只有20%-30%的患者有手术切除的机会[1-5]. 对于不适合手术切除的肝癌患者, 射频消融术(radiofrequency ablation, RFA)是一种可行的替代疗法[6-10]. 众多临床研究报告表明RFA能够对小肝癌起到完全杀灭和根治的作用, 其治疗小肝癌的疗效接近手术切除[11,12]. 然而, 残余肿瘤的存在直接影响患者预后, 由于血管阻止射频热量的传播以及肿瘤的大小、形态和密度的影响, 肿瘤组织并非都能完全消融[6,13,14]. 故如何准确判断RFA治疗后是否存在残留肿瘤, 以便及时补充治疗, 对于减少术后局部复发, 延长患者生存期具有重要意义.

1 超声
1.1 常规超声

常规超声可通过观察病灶大小、回声、有无彩色血流信号来提示肿瘤病灶是否坏死. RFA后坏死的肿瘤组织表现为回声增强, 如果RFA后凝固坏死区明显大于术前肿瘤区, 即有足够的安全边缘, 提示肿瘤坏死完全[15]. 彩色多普勒血流显像(color doppler flow imaging, CDFI)和彩色多普勒能量图显像(color doppler power imaging, CDPI)显示肿瘤内血流信号消失, 可认为肿瘤完全坏死. 肿瘤残留表现为病灶明显增大, 边缘有弱回声结节, CDFI可见动脉样血流信号. 由于残留肿瘤组织与凝固性坏死的回声相近, 且彩色多普勒超声对低速血流检出的敏感性较低, 故常规超声很难将消融区域和残余肿瘤区分开, 不能准确反映RFA后肿瘤组织是否消融完全[16].

1.2 对比增强超声

对比增强超声(contrast-enhanced ultrasound, CEUS)是利用微泡造影剂显示肝脏和瘤体内的血流微循环分布状况, 是评价肝癌RFA疗效的有效方法之一[17-20]. CEUS评价RFA疗效标准如下: (1)CEUS结果阳性: 消融病灶动脉期出现结节状、斑片状增强, 门脉期及延迟期消退; (2)CEUS结果阴性: 消融病灶三期无增强[21]. Ricci等[22]研究表明, 评价肝癌RFA疗效方面, CEUS的准确性堪比增强计算机断层扫描(computed tomography, CT)或磁共振成像(magnetic resonance imaging, MRI). Kisaka等[17]利用虚拟超声(virtual sonographic, VUS)图像与CEUS图像结合来判断消融范围是否达到安全边界, VUS-CEUS评价局部疗效的灵敏性、特异性、阳性预测值、阴性预测值和准确性分别为92.3%、76.9%、80.0%、90.9%和84.6%. 但CEUS只能对选定的部位及切面进行观察, 不能一次显示整个肝脏的影像, 可能漏掉病灶.

2 CT
2.1 CT平扫

RFA后CT显示整个靶肿瘤及消融区边缘低密度, 随着术后时间的延长, 低密度消融区体积缩小. 有时在消融区域中央, 沿着电极针道出现高密度影, 这是由病灶内出血或细胞明显脱水所致, 通常于术后1 mo消失[23]. 病理学研究表明低密度消融区为组织的凝固性坏死, CT及MRI平扫显示的坏死范围与大体标本的相关性较好, 但其直径一般要比病理标本上的实测值小2 mm左右, 而B超显示的坏死范围与病理标本的相关性较差[24], 一般情况下, 消融区边缘应该厚达0.5-1.0 cm, 才可认为消融彻底[25].

2.2 CT增强扫描

增强CT或MRI是评价RFA疗效的较好标准, RFA后早期, 完全消融表现为增强CT图像上消融区域无强化, 有时在消融区域的边缘出现一环形强化影, 表现为相对同心、均质、内缘光滑无结节, 是肝脏组织短暂充血及炎症反应所致, 一般1 mo后消失; 消融边缘残余肿瘤强化与良性消融边缘强化不同, 表现为分散状、结节状、偏心位[26]. 之后, 完全消融的区域将变得更加清晰、均质, 体积开始缩小, 消融区和正常组织的分界面变得清晰分明; 分界面模糊不清预示肿瘤复发. Passera等[27]利用CT图像融合技术对8例肝癌患者RFA后进行检查, 结果显示, 6例患者未达到肿瘤完全消融, 残余癌所占的百分比为5.12%-35.92%, 实现了对RFA疗效的精确定量评估. 然而, 有学者提出RFA后3 mo内的短期CT随访并非是一种可靠的评价方法, 随访中病灶无强化并不能说明消融完全[28], 进一步的CT或MRI随访是必要的.

2.3 CT灌注成像

CT灌注成像(computed tomography perfusion imaging, CTPI)是注射对比剂后, 测量组织内像素密度的改变, 来间接反映组织的血管分布; CTPI可以无创地定量重复获取肿瘤新生血管的灌注参数, 残余肿瘤组织高度血管化, 维持肿瘤再生的新生血管灌注增加[29-31], 由此判断肿瘤是否消融完全. Ippolito等[30]对14例HCC患者RFA后4 mo进行CTPI检查, 结果显示, 残余肿瘤和完全消融区域之间, 灌注参数、动脉期灌注参数、肝灌注指数具有显著性差异(P<0.05). 陈涛等[32]对72个小肝癌病灶RFA后行CT灌注扫描, 认为CT灌注扫描可以鉴别RFA治疗后炎性反应带及肿瘤残留, 有助于早期发现肿瘤残留.

3 MRI
3.1 常规MRI

RFA后, 如肿瘤完全坏死, 则肿瘤区域在T1WI表现为等或高信号, 在T2WI表现为从术前的相对高信号转变为均匀一致的等或相对低信号; 如有肿瘤存活, 则该存活区域在T1WI上呈不均匀的等低混杂信号, 在T2WI上呈相对高信号[33]. Koda等[34]研究表明, RFA后2-7 h用MRI平扫, 在T1WI上可以准确识别肿瘤周边消融边缘(ablative margin, AM)的存在, 与增强CT相比, MRI平扫能更早、更简便地评估AM. 但坏死区域周围水肿、出血、炎症等导致的高信号干扰残存肿瘤的鉴别, T2WI判断肿瘤是否存活比较困难[33,35].

3.2 MRI增强扫描

增强MRI是评估肝癌RFA疗效的常用手段. RFA后, 采用Gd-DTPA动态增强扫描, 动脉期、门脉期和延迟扫描肿瘤无异常强化, 提示肿瘤组织已完全凝固坏死; 当在消融部位出现动脉期明显强化、门脉期迅速消退的结节或弧形影像时, 提示肿瘤残留[33]. 与CT类似, 由于充血和炎症, 消融区周围会出现一强化环, 应用肝脏特异性MRI造影剂ferucarbotran可比增强CT更早地鉴别良性强化环与残余肿瘤[36]. Kakite等[37]评估了SPIO(superparamagnetic iron oxide)增强MRI在判断小型猪模型RFA后AM的作用, 结果显示, 增强MRI可以准确显示RFA后AM, 表现为环绕病灶的低信号环. Mori等[38]对21例患者的研究发现用肝特异性MRI造影剂ferucarbotran增强的MRI能有效地显示RFA后肿瘤周围的AM, 发现残余肿瘤. Makino等[39]研究表明采用RFA前后Gd-EOB-DTPA增强MRI融合图像, 可以准确评价RFA疗效, 其敏感性高于CT融合图像.

3.3 磁共振弥散加权成像

磁共振弥散加权成像(MR diffusion-weighted imaging, MR-DWI)是检测组织内水分子随机热运动即布朗运动的影像学技术, 是分子水平的MRI[40,41]. Holzapfel等[42]研究表明, 使用磁共振扩散加权成像(diffusion-weighted imaging, DWI)呼吸触发单次回波平面成像(single-shot echo-planar imaging, SSEPI)序列可以准确鉴别直径<1 cm的肝脏恶性肿瘤, 其敏感性和特异性分别为90.8%、89.9%. Liu等[43]对新西兰白兔VX2肝移植瘤模型进行RFA前后DWI检查, 结果显示, RFA后不同组织的表观扩散系数(apparent diffusion coefficient, ADC)值具有显著性差异(P<0.001), 坏死组织的ADC值显著低于存活肿瘤组织. 目前应用此技术评价肝癌RFA的临床价值尚未得到充分肯定, 需结合常规和增强MRI扫描.

3.4 磁共振灌注成像

磁共振灌注成像(MR perfusion-weighted imaging, MR-PWI)原理与CTPI类似, 用以反映组织内血流灌注情况及微血管分布, 通过得到感兴趣区(regions of interest, ROIs)的时间-信号强度曲线来定量获取组织血流灌注信息[44]. 郑后军[45]采用MR-RWI评价3组共21只新西兰大白兔VX2肝癌RFA疗效, 结果显示, 全部新西兰大白兔VX2肝癌RFA前后肿瘤中心的最大增强斜率和正性增强积分的差异均有统计学意义(均P<0.05), 特别是正性增强积分能准确鉴别肿瘤RFA后坏死区域. 目前对MR-PWI的扫描序列、速率、最佳扫描时机等的选择有待进一步探讨.

4 数字减影血管造影

数字减影血管造影(digital subtraction angiography, DSA)可观察肝内血管的分布和形态, 直观地显示肝癌RFA后肿瘤消融区的变化及边缘征象, 监控肿瘤早期血管改变, 有利于尽早发现残留肿瘤. 陈永富等[46]对35例患者的41个肝癌结节RFA前后行DSA血管造影, 结果显示: (1)消融区病灶灭活征象: 肿瘤血管和肿瘤染色完全消失, 原肿瘤血管和肿瘤染色区成血管空虚改变和肝实质相染色缺损改变; (2)肝癌残留征象: 肿瘤血管残留: 动脉期见肝动脉增粗, 分支增多, 病灶内可见不规则的小斑点状血管湖; 肿瘤染色残留: 病灶边缘见不规则的造影剂浓染, 通过导管注入碘油+化疗药时, 肿瘤染色区内可见碘油沉积. 但DSA属创伤性检查, 且费用较高, 故不作为RFA后常规影像评估手段.

5 PET/CT

18F-脱氧葡萄糖(18F-fluorodexoxy glucose, 18F-FDG)PET-CT集PET的功能代谢成像与CT的解剖定位成像于一体, 在恶性肿瘤诊断、分期及疗效评价中有独特应用价值[21,47,48]. RFA后, PET/CT显像上: 肿瘤完全消融表现为病灶呈完全放射性缺损; 病灶范围内局灶性核素浓聚, 提示局部肿瘤残留; 肿瘤边缘正常肝组织受热损伤引起的炎症反应表现为病灶范围外环形均匀的低强度核素浓聚, 与残留肿瘤局灶性、结节性的高强度浓聚有所不同[49]. Chen等[50]对28例患者的33个肝癌结节于RFA后行FDG-PET、MRI、CT检查, 结果显示, 检测残余肿瘤方面, FDG-PET、MRI、CT三者的敏感性、特异性、准确性分别为: FDG-PET: 94.1%、66.7%、66.7%; MRI: 81.3%、87.5%、62.5%; CT: 87.9%、75.0%、64.3%, FDG-PET的敏感性和准确性优于MRI和CT. 畅智慧等[51]用Meta分析方法评价18F-FDG PET、CT及PET/CT对肝癌RFA后残余瘤的诊断价值, 发现导致应用PET/CT的研究间存在明显异质性的主要原因是肿瘤的组织学类型及RFA后PET/CT复查的时间. 18F-FDG PET/CT对原发性肝癌, 特别是高分化的肝细胞癌不够敏感, 可能出现假阴性. RFA后2-3 d, 坏死区域周围出现组织再生和炎症反应, 引起核素浓聚, 可能掩饰消融区域的残余肿瘤, 研究[49]表明, RFA后24 h内行PET/CT复查, 可以有效避开术后炎症反应的干扰, 及时、准确地评价RFA疗效, 帮助临床制定进一步治疗方案. Sham等[52]采用分子影像学技术, 对8 wk雌性裸鼠原发性肝癌进行PET检查, 结果显示, 89Zr-αGPC3-F(ab')2能够清晰地识别肝癌细胞表面特异性受体GPC3, 对肝癌进行早期准确定位. PET/CT具有空间分辨率高和定位准确的特点, 能及时检出治疗后残余病灶, 可观察肝内情况, 还可监控全身各处的代谢水平, 将会越来越普遍地用于评价RFA治疗肝癌的疗效.

6 结论

现在任何单一的一种影像学方法都还不能准确判断RFA后有无少量残存肿瘤, 因此只有根据患者的个体差异, 选择恰当的影像检查方法及时机, 必要时综合多种影像评估方法, 才能更准确地对RFA疗效进行评价, 并做出相应的临床处理, 提高患者的长期生存率.

评论
背景资料

原发性肝癌是世界上最常见的恶性肿瘤之一, 但只有20%-30%的患者有手术切除的机会. 射频消融术(radiofrequency ablation, RFA)是一种有效的替代疗法, 通过影像学检查技术对RFA治疗后残余癌进行评估, 有助于改善患者预后, 延长患者生存期.

同行评议者

肖恩华, 教授, 中南大学湘雅二医院放射教研室

研发前沿

利用超声、计算机断层扫描(computed tomography, CT)、磁共振成像(magnetic resonance imaging, MRI)、数字减影血管造影(digital subtraction angiography, DSA)和核医学等检查技术对肝癌RFA后残余癌进行评估是研究的热点, 如何选择恰当的影像检查方法及时机是亟待研究的问题.

相关报道

随着PET/CT检查技术的不断发展, 采用分子影像学技术可以对恶性肿瘤组织进行早期准确定位. Sham等对原发性肝癌进行PET检查中关于89Zr-αGPC3-F(ab')2的研究有了较新的进展.

创新盘点

本文在传统影像学检查技术上对多种最新影像检查技术的研究做了详实的综述, 全面总结肝癌射频消融术后残余癌的影像学评估.

应用要点

根据患者的个体差异, 选择恰当的影像检查方法及时机, 必要时综合多种影像评估方法, 准确地对肝癌RFA疗效进行评价, 有利于及时补充治疗, 减少术后局部复发, 提高患者的长期生存率.

名词解释

射频消融术: 通过射频发生器产生热量, 从而使肿瘤细胞达到一定温度发生凝固性坏死的肿瘤治疗方法, 具有疗效确切、并发症少、可重复操作等优点.

同行评价

本文就超声、CT、MRI、DSA和PET-CT等影像检查技术在肝癌射频消融术后残余癌的评估做了全面综述. 信息量大, 对临床应用有较好的参考作用.

编辑:郭鹏 电编:闫晋利

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